El azufre y la tolerancia de las plantas al estrés ambiental: el papel de la cisteína

El azufre es un elemento mineral con funciones estructurales, antioxidantes, de defensa y de señalización que le otorgan un papel central en la tolerancia de las plantas a estreses del ambiente. Es absorbido desde la atmósfera como dióxido de azufre (SO₂) y principalmente desde el suelo como sulfatos (SO₄^2-), una molécula en alto estado de oxidación que necesariamente debe activada y asimilada antes de incorporarse en compuestos orgánicos.

La activación del SO₄^2- es catalizada por la enzima ATPS para generar APS, a partir del cual el azufre se redistribuye en dos direcciones dependiendo de los requerimientos de la planta.  En la asimilación secundaria, el APS es fosforilado para producir PAPS, el sustrato a partir de cual se generan metabolitos secundarios como los glucosinolatos, entre otros.  En la asimilación primaria, en tanto, el APS es reducido a sulfito y luego a sulfuro para producir cisteína ^[1] (Figura 1).

La cisteína

La cisteína (L-cisteína) es el primer compuesto orgánico sintetizado durante la reducción fotosintética del sulfato, y el punto de convergencia de tres rutas del metabolismo primario como son la asimilación del  carbono, del nitrógeno y del azufre.  Se origina en plastidios, mitocondria y citosol a partir de la condensación del sulfuro y de la O-acetil serina en una reacción catalizada por la enzima OASTL (Figura 1).

Es un aminoácido altamente reactivo debido a la presencia de un grupo tiol (-SH) en la molécula. Debido a su naturaleza nucleofílica, este grupo funcional tiene la tendencia a ceder electrones y oxidarse para generar puentes disulfuro (-S-S-). Estos enlaces son determinantes en el plegamiento y estabilidad estructural de las proteínas y, debido a sus propiedades redox, participan en la regulación catalítica de muchas enzimas (Figura 2).

Funciones de la cisteína

La importancia de la cisteína se define no solo por su participación como aminoácido proteinogénico sino también por sus diversas funciones como precursor de moléculas esenciales en la respuesta de las plantas a estreses abióticos, entre las que se incluyen fitoquelatinas, metalotioneinas y el glutatión (Figura 3). Fitoquelatinas y metalotioneinas participan en la quelación de metales pesados, mientras que el glutatión desempeña funciones claves principalmente en la respuesta al estrés oxidativo y detoxificación de xenobióticos que trataremos en un próximo artículo.

Este aminoácido juega un papel central como donante de la molécula de azufre en la sulfuración del cofactor de molibdeno (MoCo-S) necesario en la última etapa de la biosíntesis de ácido abscísico (ABA) ^[2].  Es también el sustrato de la homocisteína a partir del cual se genera SAM (S-adenosil metionina), el metabolito precursor de la fitohormona etileno y de moléculas antioxidantes y de osmoprotección como las poliaminas ^[3,4] (Figura 3).

Durante su biosíntesis, la molécula de azufre de la cisteína puede ser remplazada por selenio para generar selenocisteína ^[5], cuya incorporación no específica en las proteínas altera la estructura y función de estas macromoléculas.   Cuando se oxida y cede electrones, la cisteína puede también reducir Fe³⁺ y promover el daño oxidativo a través de la reacción de Fenton revisada en artículos anteriores ^[6,7], por lo que su concentración intracelular debe ser finamente regulada por las plantas.

Regulación

La cisteína es una molécula tóxica cuando se acumula por sobre cierto umbral de concentración debido a la alta reactividad de los grupos tiol. Cuando esto ocurre, las plantas activan mecanismos para mantener la homeostasis de este aminoácido ya sea a través de la regulación de su biosíntesis, o de su degradación. El primer punto de control está en la regulación de las enzimas SAT y OASTL, que funcionan como complejo modulador de la disponibilidad de OAS y sulfuro durante la biosíntesis de cisteína ^[6] (Figura 1).

Cuando está en exceso, la cisteína es degradada por DES1, una enzima que cataliza su desulfuración para generar ácido sulfhídrico (H₂S), amonio y piruvato (Figura 3).  El H₂S es un compuesto gaseoso que participa como molécula de señalización en la regulación y represión de la autofagia ^[6]. Este compuesto puede también funcionar como mecanismo de liberación del exceso de azufre, o como parte de las estrategias de defensa de las plantas contra el ataque de patógenos. Independiente de su función, la generación de H₂S representa el punto de control de mayor relevancia cuando la concentración de cisteína se acerca a niveles tóxicos para la célula.

Implicancias

La reducción en las emisiones de dióxido de azufre y en el uso de fertilizantes fosfatados que contienen azufre, así como el incremento en el azufre removido desde el suelo debido a la intensificación de los sistemas de cultivo y al uso de variedades de alto rendimiento, entre otros, ha reducido la disponibilidad de este elemento en la atmósfera y en los suelos.  

Si a este escenario se agrega condiciones ambientales adversas cada vez más frecuentes, las funciones antiestrés atribuibles al azufre enfatizan su importancia particularmente en especies con altos requerimientos de este elemento, como Brassica napus entre otras.  Esta importancia se debe entender en el contexto de una nutrición mineral balanceada que considere no solo el azufre sino también sus interacciones sinérgicas y antagónicas con el nitrógeno, el molibdeno y el selenio, entre otros nutrientes. 

Una inadecuada provisión de azufre va a reducir la síntesis de cisteína independiente de la disponibilidad de nitrógeno y otros elementos minerales. Esto puede conducir a una deficiencia generalizada de los metabolitos que se originan de la cisteína que finalmente reducirá la capacidad de la planta para soportar estreses del ambiente.

PHLOEM, Junio de 2019

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Referencias

1. Anjum NA, Gill R, Kaushik M, Hasanuzzaman M, et al. 2016. ATP-sulfurylase, sulfur-compounds, and plant stress tolerance. Kopriva S. et al. (eds.)  Frontiers of Sulfur Metabolism in Plant Growth, Development, and Stress Response. Front. Plant Sci. August 2016, pp. 54-62.
2. Peñaloza E. 2019. El papel del molibdeno en la respuesta de las plantas al estrés oxidativo. Phloem, Febrero 2019. www.phloem.cl.
3. Capaldi FR, Gratão PL, Reis AR, Lima LW, Azevedo RA. 2015. Sulfur metabolism and stress defense responses in plants. Trop. Plant Biol. 8: 60–73.
4. Hasanuzzaman M, Bhuyan MHMB, Mahmud JA, Nahar K, et al.  2018. Interaction of sulfur with phytohormones and signaling molecules in conferring abiotic stress tolerance to plants.  Plant Signal. Behav. 13: 5, e147790 https://doi.org/10.1080/15592324.2018.1477905.
5. Peñaloza E. 2017. El selenio en la planta y en los suelos del sur de Chile. Phloem, Mayo 2017. www.phloem.cl.
6. Romero LC, Aroca MA, Laureano-Marín AM, Moreno I, García I, Gotor C. 2014. Cysteine and cysteine-related signaling pathways in Arabidopsis thaliana. Mol. Plant 7: 264–276.
7. Peñaloza E. 2018. Estrés oxidativo en plantas; una consecuencia inevitable del metabolismo aeróbico. Phloem, Octubre 2018. www.phloem.cl