Fotoinhibición; cuando la radiación solar inhibe la fotosíntesis
Los organismos fotosintéticos están frecuentemente expuestos a intensidades de radiación fotosintéticamente activa (PAR, por su sigla en inglés) muy superior a la necesaria para la fotosíntesis. En plantas, esta condición exacerba la capacidad de oxígeno molecular (O2) para generar especies de oxígeno reactivo (ROS) revisadas en el artículo anterior y las predispone a la inhibición de la fotosíntesis.
Un componente esencial en la respuesta a la radiación PAR son los complejos antena cosechadoras de luz (LHC, por su sigla en inglés). Estos LHC no solo participan en la captura y transferencia de la energía solar hacia los centros de reacción de los fotosistemas I y II, sino también en su disipación cuando está en exceso. Pigmentos como la clorofila (a y b) y carotenoides son componentes estructurales de estos complejos antena, y los responsables de esta doble función en plantas.
La clorofila y los mecanismos de disipación de la energía
Cuando los cloroplastos son expuestos a la radiación solar, los fotones excitan un electrón de la molécula de clorofila a en su estado basal y la mueven a una condición de alta energía conocida como estado singlete (1Ch*). Este estado excitado es altamente inestable y rápidamente disipa su energía ya sea convirtiéndola en calor, re-emitiéndola como fluorescencia, o transfiriéndola a los centros de reacción para realizar fotoquímica en un proceso extremadamente rápido que le permite competir con las otras vías de disipación (Figura 1).
En situaciones de exceso de energía no disipada apropiadamente, los fotosistemas se saturan causando daño a los centros de reacción particularmente del fotosistema II (FSII). Esto provoca el decaimiento de la clorofila excitada al estado de clorofila triplete (3Chl*), la que reacciona rápidamente con el O2 generando oxígeno singlete (1O2) (Figura 1).
El 1O2 es el principal ROS producido en células vegetales expuestas a radiación PAR superior a aquella que los cloroplastos pueden procesar. Es una molécula altamente oxidante y reactiva que participa en la peroxidación de lípidos y en la degradación de la proteína D1, un componente del centro de reacción del FSII. Si D1 no es reparada o reemplazada, la consecuencia es la inactivación del FSII. Moléculas antioxidantes como el a-tocoferol y b-caroteno, o proteínas solubles como la plastoquinona contribuyen a detoxificar el 1O2 en sus sitios de síntesis evitando el daño a la proteína D1 [1].
Si la capacidad de reparación de la proteína D1 no es suficiente, en las membranas del tilacoide se activan mecanismos de evasión que involucran la agregación reversible de los LHCII de manera de prevenir la transferencia de energía a los centros de reacción del PSII (Figura 2). Cuando esto ocurre, la energía absorbida por los LHCII ahora se libera como calor en un proceso que se conoce como disipación del estado de alta energía (qE), uno de los principales y más rápidos componentes que operan en la extinción no fotoquímica de la clorofila excitada (NPQ, por su sigla en inglés) [2,3,4].
Fundamental en este proceso de disipación térmica es el ciclo de las xantofilas, un grupo de pigmentos carotenoides que ejercen su acción de fotoprotección apagando el estado excitado de la clorofila triplete (y la formación de 1O2 ) para luego decaer a su estado basal con la liberación de calor. Este ciclo es esencial en la adaptación de las plantas a ambientes de radiación solar fluctuante ya que permite el cambio reversible de los LCHII entre un estado cosechador de luz en condiciones de baja luminosidad donde predomina la violaxantina, y un estado disipador que opera en alta luminosidad en el cual el pigmento fotoprotector es la zeaxantina (Figura 2).
En este proceso evasivo participa la proteína PsbS, un sensor del pH ácido en el lumen del tilacoide inducido por el exceso de radiación PAR y necesario para la activación de qE. PsbS parece ser un componente clave en la tolerancia de las plantas a la radiación solar en exceso ya que su sobre-expresión en Arabidopsis se tradujo en plantas que soportaron 1500 µmol m2s-1, la más alta intensidad PAR registrada en la tierra sin fotodaño [3].
Fotoinhibición; cuando los mecanismos de disipación de la energía son sobrepasados
Cuando el exceso de radiación solar no se ha disipado, el FSII entra en una condición de estrés severo activándose mecanismos de tolerancia que involucran el desacoplamiento de la proteína D1 dañada para repararla o reemplazarla. Si este mecanismo es sobrepasado ocurre agregación de la proteína D1 dañada; el FSII no puede ser reparado y se inactiva. Este proceso es irreversible y causa destrucción de cloroplastos y muerte celular por la producción excesiva de 1O2 y otros ROS [5]. Su consecuencia es la fotoinhibición de la fotosíntesis (Figura 3).
Temperaturas adversas (altas y bajas), limitación de nutrientes o de agua, salinidad, alta luminosidad, radiación UV y la combinación de ellos son condiciones que predisponen a la fotoinhibición. Particular mención se debe hacer a altas temperaturas en combinación con exceso de luz, el principal estrés ambiental que causa el fenómeno fisiológico conocido como depresión de la fotosíntesis de medio día [6].
Si bien las plantas tienen la capacidad para adaptarse al exceso de luz cuando se han expuesto a un periodo previo de aclimatación, la exposición repentina a radiación PAR en exceso puede resultar en la foto-destrucción de los pigmentos fotosintéticos, cuando esta condición ocurre en presencia de otros factores que predisponen a este estrés foto-oxidativo.
La conexión entre la fotoinhibición y la clorofila
En plantas, el desarrollado evolutivo de mecanismos más eficientes para capturar la radiación incidente se ha traducido en LHC que absorben energía en exceso relativo a la capacidad de los fotosistemas para procesarla. Utilizando mutantes con bajo contenido de clorofila, recientemente se demostró que este exceso de radiación PAR resulta en la generación de altos niveles de ROS, o en su disipación como calor mediante NPQ con la consecuente pérdida de energía [6].
El comportamiento de estos mutantes con complejos antena truncados sugieren que la selección de genotipos con baja cantidad de clorofila en las hojas podría mejorar la eficiencia de conversión de energía solar, mitigando los efectos del fotodaño en ambientes de alta temperatura y radiación solar.
Fenotipos con menos clorofila podrían cambiar el paradigma sobre la relación entre la clorofila, la eficiencia fotosintética y el rendimiento de los cultivos, si se considera que la baja concentración de clorofila en las hojas es precisamente una característica de las especies genéticamente adaptadas a ambientes adversos.
PHLOEM, Diciembre de 2018
www.phloem.cl
Referencias
- Ksas B, Becuwe N, Chevalier A, Havau M. 2015. Plant tolerance to excess light energy and photooxidative damage relies on plastoquinone biosynthesis. Sci. Rep. 5:10919. DOi: 10.1038/srep10919
- Ruban AV, Johnson MP, Duffy CDP. 2012. The photoprotective molecular switch in the photosystem II antenna. Biochim. Biophys. Acta 1817 : 167–181.
- Ruban AV. 2017. Quantifying the efficiency of photoprotection. Trans. R. Soc. B 372: 20160393.
- Ruban AV. 2018. Light harvesting control in plants. FEBS Lett. 592: 3030-3039.
- Yamamoto Y. 2016. Quality control of photosystem II: The mechanisms for avoidance and tolerance of light and heat stresses are closely linked to membrane fluidity of the thylakoids. Front. Plant Sci. 7:1136.
- Gu J, Zhou Z, Li Z, Chen Y, Wang Z, Zhang H, Yang J. 2017. Photosynthetic properties and potentials for improvement of photosynthesis in pale green leaf rice under high light conditions. Front. Plant Sci. 8: 1082.