Transpiración nocturna; los costos ocultos de un proceso biofísico sin funciones fisiológicas aparentes
La apertura o el cierre incompleto de estomas durante la noche es un fenómeno generalizado en el reino vegetal. Esta condición de los estomas no está asociada a la fijación de carbono en especies que utilizan vías fotosintéticas C3 o C4, por lo que su ocurrencia puede conducir a importantes pérdidas de agua por transpiración en más del 95% de las especies vegetales. La pérdida de agua en este grupo de plantas representa entre el 5 a 15%, y excepcionalmente puede alcanzar hasta el 30% de la transpiración diaria en ambientes secos [1]. Aunque este flujo de agua que se mueve a través del xilema puede jugar un papel importante en el balance hídrico de los ecosistemas, no está asociado a la disipación de calor como durante el día, por lo que su ocurrencia nocturna parece no tener funciones de relevancia en plantas.
Las causas
Como se mencionó en un artículo anterior, uno de los principales impulsores de la transpiración es el déficit de presión de vapor que ocurre entre la hoja y la atmósfera (DPVh-a) [2]. Este déficit puede superar 2 kPa en la noche y alcanzar promedios mensuales tan altos como 1,3 kPa en cultivos de áreas propensas a la sequía [3], por lo que el DPVh-a es también el principal gatillador de la transpiración nocturna en plantas.
Un segundo impulsor de la transpiración es la concentración de osmolitos en las células de guarda. Estos solutos funcionan como moduladores de la conductancia estomática lo que indica que la apertura total o parcial de estomas durante la noche está conectada con las tasas de fotosíntesis diaria. Altas tasas de fotosíntesis favorecen la acumulación de solutos en las células de guarda y su almacenamiento como almidón (o algún producto del metabolismo del almidón) que estimulan la apertura del estoma y la transpiración nocturna como consecuencia.
El contenido de agua del suelo es también un impulsor de la conductancia estomática cuando la radiación solar es nula o cercana a cero. Un alto contenido de humedad en el suelo estimula la conductancia estomática y favorece la pérdida de agua por lo que la transpiración nocturna sería de mayor magnitud en ambientes con mayor humedad del suelo.
A estas causas primarias se agrega el aumento en la temperatura nocturna mínima diaria asociada al aumento en la concentración de gases de efecto invernadero en la atmósfera durante el último siglo. Este aumento está ocurriendo a una tasa 1,5 veces superior a la temperatura diurna máxima diaria [4], y puede ser otro contribuyente importante a la transpiración nocturna que se espera se exacerbe en el futuro.
Consecuencias y efectos sobre el rendimiento de los cultivos
La apertura de estomas es una condición necesaria para el intercambio de gases durante la fotosíntesis por lo que su ocurrencia en la noche es inesperada y enigmática en plantas C3 y C4. La pérdida de agua por transpiración nocturna en este grupo de especies es particularmente importante en condiciones de alto DPVh-a, y conduce a una disminución de la eficiencia en el uso del agua por los cultivos (Figura 1).
El aumento en la temperatura nocturna durante el último siglo está estimulando no solo la pérdida de agua por transpiración sino también la respiración de los cultivos. Una mayor tasa de respiración limita la disponibilidad de carbono y aumenta el consumo de carbohidratos necesarios para mantener el metabolismo celular por lo que la respiración puede ser el principal contribuyente a las pérdidas de rendimiento de los cultivos en ambientes de alta temperatura y altas tasas de transpiración nocturna.
En un estudio realizado en genotipos de trigo de invierno expuestos a temperaturas nocturnas fluctuantes durante las etapas de floración y llenado de granos, el umbral crítico más allá del cual ocurrió disminución en el rendimiento fue de 23°C [5]. En otro estudio, el aumento de 1°C por sobre la temperatura óptima en la noche durante el período de llenado de granos redujo 6% el rendimiento en trigos de invierno [4]. En ambos casos, la pérdida de rendimiento se asoció principalmente a aumentos en la respiración nocturna inducida por altas temperaturas (Figura 1).
Tasas elevadas de transpiración nocturna pueden también alterar muchos procesos vinculados a la fotosíntesis, como la aceleración de la senescencia foliar, o reducción en las tasas de transporte de carbohidratos desde las hojas a los sumideros asociado a problemas en la carga/descarga del floema. También se informa sobre impactos directos en los procesos de madurez de la semilla que resulta en pérdidas tanto de rendimiento como de su calidad y composición química [4].
Aun cuando la mantención de un flujo continuo de agua durante la noche podría incrementar la disponibilidad de nutrientes, o mejorar la eficiencia del agua absorbida y utilizada para la expansión y crecimiento celular que podría representar un mecanismo de aclimatación al estrés hídrico, no hay suficiente evidencia que sustente mayores tasas de absorción de nutrientes, o mejor eficiencia del uso del agua, lo que contribuiría a sostener el carácter irrelevante de la transpiración nocturna en plantas.
Posible control de pérdidas de una estrategia sin función aparente
Numerosa evidencia indica que la conductancia estomática nocturna difiere marcadamente entre especies, y que los genotipos con baja conductancia y transpiración nocturna diaria en presencia de DPV elevado pueden lograr mejores rendimientos en condiciones de sequía terminal. Por ejemplo, cultivares de trigo tolerantes a la sequía redujeron significativamente la conductancia estomática y la pérdida de agua por transpiración nocturna en condiciones de estrés hídrico, cuando el DPV se acercó a 2 kPa [5]. Esto es, bajas tasas de transpiración nocturna pueden desempeñar un papel en la modulación de la tolerancia a la sequía en plantas.
La pérdida de agua atribuida a la transpiración nocturna contradice la teoría de la optimización estomática que sugiere que, a través de estas estructuras, las plantas maximizan la ganancia de carbono mientras minimizan el agua pérdida. Se puede concluir entonces que su importancia evolutiva, de existir, sería cuestionable e intrigante, y que los modelos de vegetación donde generalmente se asume que la conductancia estomática es cero cuando la radiación solar es cero, o que es constante en todas las especies C3 o C4, claramente están subestimando las consecuencias de la transpiración nocturna en la productividad de las plantas, así como su impacto en el ciclo del agua y en los ecosistemas.
PHLOEM, diciembre 2021
www.phloem.cl
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Referencias
- Dayer S, Herrera JC, Dai Z, Burlett R. et al. 2020. Nighttime transpiration represents a negligible part of water loss and does not increase the risk of water stress in grapevine. Plant Cell Environ. 44: 387–398.
2. Peñaloza E. 2021. https://www.phloem.cl/transpiracion-una-consecuencia-del-deficit-de-presion-de-vapor-con-funciones-vitales-para-las-plantas/
3. Schoppach R, Claverie E, Sadok W. 2014. Genotype-dependent infuence of night-time vapour pressure deficit on night-time transpiration and daytime gas exchange in wheat. Funct. Plant Biol. http://dx.doi.org/10.1071/FP14067.
4. Sadok W, Jagadish SVK. 2020. The hidden costs of nighttime warming on yields. Trends Plant Sci. 25: 7. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2020.02.003.
5. Impa, SM, Vennapusa AR, Bheemanahalli R, Sabela D. et al. 2020. High night temperature induced changes in grain starch metabolism alters starch, protein and lipid accumulation in winter wheat. Plant Cell Environ. 43: 431–447.
6. Tamang BG, Schoppach R, Monnens D, Steffenson BJ, et al. 2019. Variability in temperature‑independent transpiration responses to evaporative demand correlate with nighttime water use and its circadian control across diverse wheat populations. Planta 250: 115–127. https://doi.org/10.1007/s00425-019-03151-0.